Una nueva enfermedad del pimiento causada por Fusarium oxysporum f. sp. radicis-capsici en un semillero de Almería

CIAIMBITAL en la hemeroteca

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(2) ETSIAAB. Universidad Politécnica de Madrid.

(3) CIAIMBITAL-AGR-200. Universidad de Almería.

1. LA PATOGENEICIDAD DE LOS MIEMBROS DE LA SECCIÓN MARTIELLA

En 1908, García publicaba que no había ninguna enfermedad importante en los cultivos de pimiento en el Sureste de los Estados Unidos de Norteamérica. Los problemas patológicos se ceñían a nematodos en las raíces, Botrytis cinerea en los tallos y Alternaria en los frutos. Tres años más tarde una enfermedad, causando la podredumbre del pie de las plantas de pimiento, se había generalizado en el Valle del Río Grande, causando pérdidas de hasta el 90%. Desde la Estación Experimental del Estado de Nuevo México se recabó información a diferentes estaciones experimentales y se concluyó que se habían observado síntomas semejantes en los pimentonales de Texas, Arkansas y California, entre otros estados.

Los primeros diagnósticos en Nuevo México atribuyen los síntomas a Bacterium Solanacearum o a especies de Fusarium, donde las inoculaciones en campo y en invernadero pusieron en evidencia el origen fúngico de la enfermedad. Fue Leonian el encargado de identificar la especie de Fusarium en 1918 y recopilar los resultados obtenidos entre 1911 y 1919 (Leonian, 1919) (Figura 1).

Figura 1: Portada de la publicación de Leonian donde establece que F. annum es el agente causal de la marchitez del chile

Le enfermedad en cuestión tenía, según describe Leonian, los siguientes síntomas: marchitez de las hojas y secado posterior y decaimiento de los brotes más jóvenes. Las hojas terminaban desprendiéndose del tallo, que permanecía erecto y en su base aparecían lesiones de color marrón oscuro que podían rodear toda la base. La madera interior se oscurecía pudiendo alcanzar hasta la médula. Las raíces afectadas, alternaban con raíces sanas, y adquirían un color marrón con una textura quebradiza para terminar en una podredumbre blanda. La base del tallo enterrada, y en suelos húmedos, podía cubrirse de una masa de esporodoquios blanquecina o verde azulada. Leonian comentaba la rapidez con la que morían las plantas con la siguiente frase: “Una planta observada a las 9 de la mañana aparentemente normal, dos horas después estaba totalmente marchita”.

El hongo que fue asignado a la sección Martiella no coincidía morfológicamente con otras especies encuadradas, entonces, en dicha sección: F. eumartii, F. solani, F. striatum, F. radicicola y F. coeruleum, que inoculadas sobre pimiento no fueron capaces de enfermar a las plantas. Leonian, en consecuencia denominó al agente causal como Fusarium annum (Figura 2) e hizo un estudio completo de sus características, según los cánones de la época. Sin embargo, en los diferentes sistemas taxonómicos del género no se recoge la especie, ni siquiera entre las sinonimias (Wollenweber y Reinking, 1935; Snyder y Hansen, 1940; Messiaen y Casini, 1968; Booth, 1971; Gerlach y Niremberg, 1982; Nelson et al., 1983). Pero sorprende, si cabe todavía más, que diversos autores sitúen a Fusarium annum en la sección Elegans, como si fuese F. oxysporum (Agricultural Research Service, 1960; Sherf y Macnab, 1986; Farr et al., 1989; OelKe y Bosland, 2001; Sanogo, 2003; Sanogo y Carpenter, 2006).

Figura 2: Descripción de la morfología de F. annum realizada por Leonian (1919)

Leonian (1919) realizó numerosas inoculaciones en diferentes estados fenológicos de las plantas y reprodujo los síntomas observados en el campo y esto resultó ser particularmente evidente en plantas jóvenes (20-38 cm de altura).

De las observaciones histológicas en las plantas inoculadas concluyó que el marchitamiento no era debido a una obstrucción mecánica del sistema vascular (xilema), ni tampoco era ocasionado por alguna micotoxina excretada por el parásito.

Pese a este preciso estudio, no evaluó si F. annum era patógeno sobre otras especies vegetales o, si otras especies del género Capsicum eran sensibles o resistentes.

Leonian (1919) hizo algunas observaciones sobre la epidemiología de la enfermedad, que merecen algunos comentarios por la trascendencia que tuvieron a posteriori. Observaciones realizadas en el campo le llevaron a concluir que el desarrollo de la enfermedad estaba muy relacionado con el contenido de humedad del suelo. En un campo con gran desnivel, en la parte baja murieron el 65% de las plantas, mientras que en la parte más elevada sólo enfermaron el 2%. Obviamente, el riego a pie acumulaba el agua en la parte más baja. Ensayos más precisos, en condiciones más controladas, sugirieron que el 12% de capilares con agua constituían un límite para la expresión de la enfermedad. La observación llevó a proponer la plantación de pimientos en caballones. Caballones de 46 a 61 cm de altura y separados entre si 1,22 m (García, 1933), que hacía posible que el agua llegase a las raíces de las plantas mediante capilaridad – evitando el agua estancada al pie de la planta – de esa manera se pretendía que el agua que arrastraba las conidias del patógeno no pudiese llegar a la base del tallo (Figura 3). Leonian (1919) sugirió que la diseminación de las esporas del hongo podría ocurrir por el polvo arrastrado por los vendavales frecuentes durante la primavera en la zona.

Figura 3: Disposición de la plantación de plantas de chile para evitar la marchitez por Fusarium (García, 1933)

El encharcamiento de los cultivos de pimientos y la gravedad de la fusariosis fue abordado años después por Benlloch y Domínguez (1933) en cultivos españoles. Pero hubo que esperar más tiempo para que se diesen noticias sobre el hecho de que el simple encharcamiento es capaz de reproducir el mismo síndrome que la fusariosis descrita para Nuevo México por Leonian (1919). Así lo hicieron para cultivos italianos Mata y Garibaldi (1980) y para las plantaciones de Murcia y del Valle del Tajo, Tello et al. (1987).

El exceso de agua en el suelo es un nexo de unión con otra publicación de Leonian (1922) quien describe una especie nueva, Phytophthora capsici como agente causal de la podredumbre de los tallos y los frutos de los chiles. Afirmaba que, en condiciones normales, de campo o invernadero, el patógeno no provocaba podredumbre radicular, simplemente podía afectar a unas pocas raíces jóvenes. La investigación en diferentes partes del mundo, a lo largo de los años, se encargó de completar la sintomatología, indistinguible de la atribuida a Fusarium annum (Tello y Lacasa, 2004). Algunos autores plantearon que la fusariosis descrita por Leonian correspondía realmente a los síntomas causados por Phytophthora capsici (Walker, 1952; Nakayama, 1960; Rivelli Centurion, 1989; Oelke y Bosland, 2001). ¡Ochenta y dos años después de la excelente descripción de la fusariosis del pimiento todavía se sigue cuestionando la exactitud de la investigación!. Esto puede ser indicativo de la influencia práctica que tuvo aquel trabajo. Así, seguían considerando una enfermedad del pimiento muy importante, García (1933), Crawford (1934), Eyer y Crawford (1942), Boswell et al. (1952), Leyendecker y Nakayama (1956). Téngase en cuenta que la mayoría de estos trabajos eran de divulgación para técnicos y agricultores, incluso algunos publicados por el departamento de agricultura de los Estados Unidos de Norteamérica.

¿Fue descrita esta enfermedad en otras partes del mundo?

Como se indicó anteriormente, Benlloch y Domínguez (1933), describen una marchitez del pimiento en España causada por Fusarium (sección Martiella) y la asocian con el exceso de agua en el suelo debido a las lluvias. El trabajo carece del necesario contraste que le hubiesen conferido las inoculaciones bajo condiciones controladas.

En Italia, Scrivani (1953) comunicaba que F. solani v. martii era el agente causal de una enfermedad vascular. Goidanich (1964) establecía varias formas especializadas para este F. solani v. martii, señalando a la forma 4 como específica del pimiento. Govindaswany (1963) trabajó con F. solani, F. solani v. minus y F. solani v. martii, atribuyéndoles que son capaces de provocar la muerte de plántulas durante el transplante en pimiento, berenjena y tomate. Joffe y Palti (1972) atribuyen a F. solani la capacidad de originar podredumbres radiculares en diversas especies vegetales, entre ellas pimiento. Rahim y Sharif (1985) inocularon F. solani, aislado de plantas marchitas de pimiento, sobre diversas especies hortícolas y comprobaron que en pimiento producían marchitez en plántulas de 8 a 30 días de edad y también en floración. Todas estas investigaciones no abordan el estudio de F. solani como enfermedad, aspectos epidemiológicos como los que comunicó Leonian (1919) no son contemplados.

También han sido publicados trabajos donde los autores no encuentran causalidad patogénica de F. solani en pimiento. Tal es el caso de Pontis (1940) con F. solani y F. solani v. martii aislados de tejidos enfermos de plantas marchitas de pimiento en Argentina. En el Campo de Cartagena (Murcia), Martínez Francés et al. (2009) y Martínez Francés et al. (2011), al inocular numerosos aislados de F. solani obtenidos del suelo de invernaderos con monocultivo de pimiento, donde es la especie de Fusarium predominante, no obtuvo una respuesta de patogeneicidad consistente en plántulas, aunque muchos de los aislados ocasionaban un efecto de mayor crecimiento de las plantas.

Fusarium solani ha sido citado como agente causal de podredumbre en tallos y frutos de pimiento. En Hungría Lukács y Szarka (1988), en Holanda (Anónimo 1989), Reino Unido (Fletcher, 1994), Canada (Jarvis et al., 1994; Smudja, 1999), Florida (EEUU) (Lamb et al.,2011) y Trinidad y Tobago (Ramdial y Rampersad, 2010).

La revisión bibliográfica para diferentes especies de Fusarium, encuadradas dentro de la sección Martiella, pone en evidencia que la marchitez causada por Fusarium annum fue la que tuvo un estudio suficientemente importante, abarcando etiología, patogeneicidad, epidemiología y control. El resto de autores no llegaron tan lejos. Tal vez por ello fue citada como referencia a lo largo de casi 40 años. Sin embargo, coincidiendo con los síntomas descritos por Leonian (1919), otras causas podrían originar el mismo síndrome y así se ha comprobado con el transcurso del tiempo. Es el caso de Phytophthora capsici, especie y micosis descritas por Leonian (1922) a la que le atribuyó solamente podredumbre del tallo y de los frutos. O, es también el caso de la fisiopatía causada por encharcamiento. Encharcamiento que para Leonian era la causa esencial y determinante de la gravedad de la fusariosis por él descrita, de igual forma se asocia con la seca o tristeza del pimiento (agente causal Phytophthora capsici).

La causalidad de F. annum propuesta por Leonian (1919), es cuestionada por diversos autores. Nakayama (1960) escribe que la micosis atribuida a Fusarium annum realmente estaba incitada por Phytophthora capsici. Sherf y Macnab (1986), afirmaban que F. annum coincidía con F. oxysporum f. sp. vasinfectum. Farr et al. (1989) sugerían que F. annum era, posiblemente, sinónimo de F. oxysporum. Oelke y Bosland (2001) escriben sobre las fusariosis del pimiento y ponen en cuestión todos los trabajos publicados en la primera mitad del siglo XX que asocian a Fusarium con pimiento, por la ausencia demostrativa de los postulados de Koch, y asumen que F. annum fue un error. Todas estas especulaciones carecen de fundamentos experimentales, puesto que ninguno de los autores citados examinaron ningún aislado de F. annum con los que trabajó Leonian. También es cierto que trabajos posteriores al publicado en 1919 sólo son repeticiones sin mayores comprobaciones experimentales. Aquellos que presentan inoculaciones no se refieren a F. annum, se ciñen a trabajar con F. solani y a algunas de sus variaciones.

¿Por qué Leonian no estableció similitudes sintomatológicas en sus trabajos sobre F. annum y Phytophthora capsici que el mismo describió?

2. LA PATOGENEICIDAD DE LOS MIEMBROS DE LA SECCIÓN ELEGANS

Desde que Snyder y Hansen propusieron sus sistema taxonómico para el género Fusarium, la sección Elegans está dominada casi, monotemáticamente, por Fusarium oxysporum y sus numerosas formas especializadas.

Montemartini (1907) en Italia atribuyó la muerte de plantas de pimiento en los meses más calurosos a F. vasinfectum, patógeno de los cultivos de algodón, aunque no obtuvo evidencias en sus inoculaciones sobre plantas adultas (Figura 4). En 1927 describirá los mismos síntomas atribuyendo la causalidad a Phytophthora hydrophila, asociando los síntomas observados en 1907 a este patógeno.

Figura 4: Publicación de Montemartini (1907) donde atribuye la marchitez del pimiento a Fusarium vasinfectum

Curzi (1927) describe en Italia a F. vasinfectum ocasionando una decoloración de sistema xilemático que se aproxima a los síntomas de una fusariosis vascular.

Pontis (1940) en Argentina demostró que F. vasinfectum era el agente causal de la muerte de plantas de pimiento en la provincia de Mendoza, con unos síntomas semejantes a los descritos por Leonian (1919) para F. annum.

Grover y Singh (1969) (citados por Rivelli Centurion, 1989) describen a F. oxysporum f. sp. vasinfectum aislado de okra como patógeno en pimiento. Ortuño et al. (1972), comunican que el agente causal de la muerte de plantas de pimiento para pimentón en Murcia es F. oxysporum f. sp. vasinfectum, presente en los campos cultivados con algodón (Figura 5).

En Macedonia, Baltovski (1974) considera, tanto a F. oxysporum f. sp. vasinfectum y a Phytophthora capsici como los agentes causales de la muerte de plantas en los cultivos, causando una sintomatología indistinguible.

Figura 5: Publicación en la que Ortuño Martínez et al. (1972) establecen que la marchitez del pimiento para pimentón en Murcia es causada por F. oxysporum f. sp. vasinfectum

Sarhan y Sharif (1986) en Irak. Al-Momany y Al-Raddad (1988) en Jordania y Abada (1994) en Egipto, atribuyeron a F. oxysporum f. sp. redolens como agentes de la fusariosis vascular del pimiento en sus respectivos países, pero sin mostrar pruebas de patogeneicidad. Años después Attia et al. (2003) y Heidi et al. (2007) siguen postulando la patogeneicidad de F. oxysporum f. sp. redolens. Mushtaq y Hasmi (1997), en Pakistán, asocian la podredumbre vascular del pimiento a F. oxysporum y F. solani. Cha et al. (2007) en Korea del Sur, aíslan F. oxysporum de tallos y de raíces de plantas enfermas, pero solo inoculan sobre frutos para reproducir los síntomas.

La bibliografía revisada abunda en publicaciones sobre la causalidad de F. oxysporum, pero las deficiencias experimentales no permiten atribuirles un valor determinante, como ya ocurrió para los miembros de la sección Martiella. Hay que esperar al trabajo realizado por Rivelli Centurion (1989) para valorar la causalidad de F. oxysporum en la enfermedad de los pimientos.

Rivelli Centurion (1989) defiende su tesis fin de máster en la Universidad del estado de Louisiana (EEUU), en ella demuestra que un nuevo patógeno en Avery Island (Louisiana) es el responsable de la enfermedad y muerte de plantas de chile, var. Tabasco (Capcicum frutescens) desde 1978. Propone denominar al nuevo patógeno – causando una necrosis vascular, marchitamiento y muerte de las plantas – como Fusarium oxysporum f. sp. capsici f. sp. nova. Dada la frecuencia de aparición en la bibliografía, de otra forma especializada, el autor establece la especificidad parasitaria de esta nueva forma especializada inoculando sobre okra y algodón y comprobando que los dos aislados que utilizó no fueron patógenos. De igual forma utiliza un aislado de F. oxysporum f. sp. vasinfectum (patógeno de algodón) para enfermar a plántulas de pimiento, pero la reacción fue negativa, no hubo expresión de síntomas.

Paralelamente, Jones (1992) realiza su tesis de máster en la misma universidad y bajo la misma dirección. En ella evalúa la resistencia al mismo patógeno de una larga lista de genotipos de pimiento. Uno de sus resultados fue que el aislado de la nueva forma especializada no pertenecía a ningún grupo de compatibilidad (VCG) hasta entonces conocido.

Black et al. (1993), Jones y Black (1992), Black et al. (2003) y Jones et al. (2006) recogen en amplias publicaciones la causalidad de F. oxysporum f. sp. capsici en el marchitamiento del chile, sin aportar más información que la generada por Rivelli Centurion (1989) y Jones (1992). Recientemente, Pérez et al. (2014) citaban la patogeneicidad de F. oxysporum en plántulas de semillero en Almería (España), sin especificar forma especializada.

3. OTRAS ESPECIES Y FORMAS ESPECIALIZADAS DE FUSARIUM CITADAS POR SU PATOGENEICIDAD EN PIMIENTO

Chevangeon (1951) cita a F. semitectum var. majus como agente causal de la podredumbre de los frutos de pimiento en Costa de Marfil, sin pruebas experimentales demostrativas. Yang et al. (2009) asocia la podredumbre interna de los frutos de pimiento a F. lactis, iniciándose el parasitismo en la colonización de los estigmas y anteras. F. subglutinans es citado por Utkhede y Mathu (2003 y 2005) como causante de la podredumbre de frutos en cultivos de invernaderos de Canadá. F. proliferatum y F. solani son citados como agentes causales de la podredumbre de frutos en Trinidad (Rampersad y Ramdial, 2011; Ramdial y Rampersad, 2010). Sandoval et al. (2011) citan a F. stilboides afectando al pedúnculo del fruto en postcosecha en México. F. concentricum ocasiona la podredumbre del tallo y el fruto en China (Wang et al., 2013). En Korea del Sur, F. moniliforme es citado como causa de una podredumbre en tallos y frutos. La misma especie en Egipto es citada como causante de muerte de plántulas (Heidi et at., 2007). Vásquez et al., 2009 atribuyen a F. lateritium y F. oxysporum la muerte de plántulas crecidas “in vitro”

Aparte de la especies, algunas formas especializadas de F. oxysporum también han sido citadas como patógenas en pimiento. Así a F. oxysporum f. sp. radicis-lycopersici se le ha atribuido parasitismo en plantas de pimiento (Zhang et al. ; Jovicich y Cantliffe, 2004).

En las publicaciones revisadas se han encontrado aparte de F. solani y F. oxysporum, ocho especies más de Fusarium originando parasitismo en pimiento. Hay que reconocerle al género una amplia capacidad para parasitar.

4.- ALGUNAS REFLEXIONES SOBRE EL ANÁLISIS BIBLIOGRÁFICO REALIZADO

En España, aparte de los citados trabajos de Benlloch y Dominguez (1993) y Ortuño et al. (1972), se empieza a estudiar la seca o tristeza del pimiento iniciándose la década de 1970. Es Alfaro Moreno quien muestra que Phytophthora capsici es el agente causal que origina la seca o tristeza del pimiento en los cultivos de pimiento morrón en el Valle del Ebro. Este trabajo será continuado por Palazón y Gil que eligen la mejora genética para introducir genes de resistencia al patógeno. Coetáneas fueron las investigaciones realizadas por Tello y Bartual en la Comunidad de Valencia, poniendo en evidencia el papel limitante para el cultivo de P. capsici en diferentes provincias del litoral mediterráneo y buscando la resistencia varietal al ficomiceto. El control en dicha zona fue abordado por Lacasa. Larregla del Palacio puso en evidencia al mismo patógeno en Vizcaya (País Vasco) y Rodríguez Molina demostró como en los cultivos de pimiento para pimentón en la comarca de la Vera (Cáceres) era Phytophthora parasitica el incitante.

Este obligado resumen pretende poner en evidencia, que en largos años de investigación ningún otro agente causal distinto a las dos especies de Phytophthora han sido considerados como candidatos a agentes causales del síndrome descrito para F. annum por Leonian (1919). Desde finales de los años 70 del siglo pasado, Tello (1984) puso en evidencia la preponderancia de F. solani en los análisis de suelos y en las plantas de pimiento enfermas de diferentes procedencias y se ocupó de establecer una causalidad de este citado patógeno en diferentes partes del mundo, llegando a la conclusión de su no patogeneicidad (datos no publicados). Son Martínez Francés et al. (2009) quienes en inoculaciones con numerosos aislados de F. solani en condiciones experimentales muy controladas, ponen de manifiesto su no patogeneicidad y encuentran que en las inoculaciones algunos aislados vigorizan las plantas.

Finalmente, Pérez et al. (2014), describen la patogeneicidad en plántulas de F. oxysporum, aislado de semilleros de pimiento de Almería, originando “damping-off” y podredumbre radicular en plántulas.

Afortunadamente en nuestro país, el diagnóstico ha sido coincidente para todos los grupos que trabajaron en la micosis denominada “seca o tristeza” del pimiento. Lo que contrasta con lo ocurrido en el mundo a tenor de la revisión bibliográfica precedente. Si la etiología de una enfermedad es la condición suficiente y necesaria para iniciar el estudio epidemiológico que conduzca a un control satisfactorio, es evidente que, salvo excepciones, la bibliografía revisada no permitía alcanzar un control ajustado. Es inevitable por tanto, concederle razón al Oelke y Bosland (2001) cuando escribían: “La actual distribución de las enfermedades causadas por Fusarium en chile el mundo necesitan una clarificación. La aplicación de los postulados de Koch permitirá una diagnosis certera del agente causal … con la información correcta, los programas de mejora genética podrían crear plantas de chile con resistencia a Fusarium”. Si esta observación se amplía a otros procedimientos de control, el problema se agranda considerablemente, y a ello no es ajena la bibliografía revisada.

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